西漢時(shí)期，為乾齊縣地。
唐代時(shí)期，置玉門鎮(zhèn)。
清康熙五十七年（1718年），在達(dá)里圖安插民人五百三十戶，同年，設(shè)靖逆衛(wèi)（東達(dá)里圖，因靖逆將軍富寧安駐此而得名），兼設(shè)靖逆同知（廳），治今玉門鎮(zhèn)；清雍正三年（1725年），裁靖逆同知，改柳溝通判為靖逆通判，移駐靖逆，領(lǐng)赤金、靖逆2衛(wèi)；清乾隆二十四年（1759年），裁赤金、靖逆2衛(wèi)，于此置玉門縣。
民國(guó)四年（1915年），為臨城區(qū)。
民國(guó)十八年（1929年），為第一區(qū)（今玉門鎮(zhèn)、黃閘灣鄉(xiāng)、下西號(hào)鄉(xiāng)），轄12村。
民國(guó)三十二年（1943年），置晉昌鎮(zhèn)，轄8保。
1949年，設(shè)晉昌區(qū)，轄上東渠、中渠、南門、北門、河西5鄉(xiāng)及解放、得勝、和平3街政府。
1955年，撤鄉(xiāng)并區(qū)，設(shè)城關(guān)鎮(zhèn)、城郊鄉(xiāng)、東渠鄉(xiāng)。
1956年7月，東渠鄉(xiāng)并入城郊鄉(xiāng)。
1958年9月，城郊、下東號(hào)、西紅號(hào)鄉(xiāng)聯(lián)合成立紅星公社；同年11月，玉門縣并入玉門市遷至老君廟，縣址設(shè)玉門鎮(zhèn)公社城郊管理區(qū)，轄泉子、中渠、東渠、南門、北門、河西6生產(chǎn)大隊(duì)和玉門1鎮(zhèn)。
1961年，城郊管理區(qū)單獨(dú)成立玉門鎮(zhèn)公社。
1980年，復(fù)稱玉門鎮(zhèn)。
1983年3月，撤銷公社，設(shè)立玉門鎮(zhèn)、玉門鎮(zhèn)鄉(xiāng)，城鄉(xiāng)分治。
1985年6月，撤銷玉門鎮(zhèn)鄉(xiāng)，并入玉門鎮(zhèn)。